Estudo avança no entendimento da vassoura-de-bruxa, doença que derrubou a produção de cacau no Brasil

Fungo desencadeia um desequilíbrio hormonal na planta, que leva ao crescimento excessivo dos tecidos infectados e drena a energia que deveria ser usada para o crescimento de frutos e raízes, relatam pesquisadores da USP em artigo publicado na revista New Phytologist

José Tadeu Arantes | Agência FAPESP – A doença conhecida como vassoura-de-bruxa foi o motivo da maior crise já ocorrida na cacauicultura brasileira. Causada pelo fungo Moniliophthora perniciosa, essa enfermidade provoca deformação, apodrecimento e morte nas partes afetadas dos cacaueiros, que adquirem a aparência de vassouras velhas – daí o nome que lhe foi dado. Endêmica na região amazônica, a vassoura-de-bruxa propagou-se pelo sul da Bahia em 1989. Como decorrência, o Brasil, que chegou a ser o segundo maior produtor mundial, com safras de mais de 400 mil toneladas de cacau em meados da década de 1980, teve sua produção reduzida para cerca de 100 mil toneladas na década de 2000.

Os impactos foram desastrosos – tanto no âmbito econômico, com a queda de receita e o endividamento dos fazendeiros; quanto na escala social, com o desemprego massivo dos trabalhadores antes ocupados nas fazendas; e na esfera ambiental, pois o cacau, por ser cultivado à sombra de remanescentes da floresta Atlântica, era um importante fator para a preservação desse bioma.

Várias iniciativas foram adotadas desde então. Mas o problema não está resolvido. Plantas sadias coexistem, lado a lado, com plantas doentes. A Bahia perdeu a primazia, sendo superada pelo Pará como principal Estado produtor do país. E o Brasil fechou o ano de 2020 com uma produção total de 250 mil toneladas, ficando em sétimo lugar no ranking mundial.

Um estudo realizado no Centro de Energia Nuclear na Agricultura da Universidade de São Paulo (Cena-USP) e na Escola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz da Universidade de São Paulo (Esalq-USP), com parcerias no país e no exterior, traz agora novas e importantes informações sobre o processo de infecção pelo M. perniciosa. Os resultados foram divulgados no periódico New Phytologist.

“Demonstramos, pela primeira vez, que o fungo sintetiza o hormônio citocinina. E esse hormônio, direta ou indiretamente, altera o equilíbrio hormonal da planta, levando ao crescimento excessivo dos tecidos infectados. Ocorre nesses tecidos algo semelhante a um câncer, que modifica o metabolismo e drena a energia da planta, competindo com a produção dos frutos e o crescimento das raízes. Por essa razão, a vassoura-de-bruxa debilita e leva à queda na produtividade dos cacaueiros”, diz o engenheiro agrônomo Antônio Figueira, professor titular do Cena-USP e coordenador da pesquisa.

“Até agora, as perdas na produção de cacau eram atribuídas, principalmente, à podridão dos frutos. O hormônio citocinina é reconhecido por induzir a formação de drenos metabólicos em plantas e esta parece ser a estratégia do patógeno, que, possivelmente, usa a citocinina para promover o aumento de biomassa no tecido onde ele reside. Depois, ao ocorrer a morte desse tecido infectado, o fungo oportunisticamente se utiliza da matéria seca vegetal para crescer e se reproduzir”, acrescenta o pesquisador.

Esses novos conhecimentos têm impacto direto nas estratégias de manejo da doença, nas quais o papel da inibição provocada pelo fungo no crescimento das raízes vinha sendo ignorado. Por outro lado, a recomendação de remover os ramos infectados, denominada poda fitossanitária, deve ser mantida e ampliada de forma a minimizar a ocorrência de drenos metabólicos.

A pesquisa recebeu apoio da FAPESP por meio de sete projetos (16/10498-4, 13/04309-6, 16/10524-5, 17/17000-4, 15/00060-9, 18/18711-4 e 19/12188-0) .

Modelo de estudo

Como explica Figueira, o cacaueiro é uma árvore perene, que inicia seu florescimento e frutificação somente dois anos após o cultivo. Isso dificulta muito as análises genéticas. Além disso, devido ao seu porte, as investigações sobre a fisiologia vegetal tornam-se bastante limitadas. Esses são os motivos pelos quais poucos avanços foram alcançados empregando diretamente o cacaueiro em estudos mais controlados sobre a infecção e o desenvolvimento da enfermidade.

“Para contornar essas dificuldades, no trabalho agora publicado, utilizamos uma espécie vegetal de pequeno porte e rápido crescimento também suscetível à infecção pelo mesmo fungo, o tomateiro micro-tom”, relata.

O micro-tom desempenha nas pesquisas botânicas um papel análogo ao dos camundongos em estudos de biologia humana ou medicina. É um modelo vegetal com somente 15 centímetros de altura e um ciclo de vida, de semente a semente, de apenas 90 dias. “O professor Lázaro Peres, da Esalq-USP, coautor do artigo, tem-se dedicado ao uso do micro-tom em vários estudos. E possui uma coleção de linhagens contendo diversos genes mutantes e transgênicos, inclusive uma série de mutantes com alterações para síntese ou percepção de hormônios vegetais”, conta Figueira.

“Como o fungo da vassoura-de-bruxa infecta o tomateiro, e se suspeitava que, ao infectar, provocasse um desequilíbrio hormonal, investigamos uma série de mutantes, com genes de síntese ou percepção de hormônios, para saber quais não apresentariam sintomas ou seriam mais suscetíveis ao fungo. Assim, detectamos que o mutante deficiente para a citocinina não apresentava sintomas, o que indicava o envolvimento desse hormônio no aparecimento de sintoma”, explica o pesquisador.

E detalha. “Confirmamos esse envolvimento por meio de diversas abordagens: quantificando as citocininas nos tecidos infectados e no micélio do fungo; aplicando hormônios sintéticos para simular os sintomas da doença; empregando inibidores sintéticos de percepção do hormônio para reverter os sintomas da doença; e usando uma linhagem transgênica que expressa um gene-repórter dirigido por um promotor induzido por citocinina. Também analisamos, por sequenciamento, a expressão de genes marcadores de sinalização por citocinina. Todos os ensaios confirmaram o papel do hormônio na patogênese da vassoura-de-bruxa.”

O estudo, que pode vir a ter uma importante aplicação na agricultura, é um exemplo das estratégias utilizadas pela ciência para obter conhecimento (leia mais em: agencia.fapesp.br/30318/, agencia.fapesp.br/20185/ e agencia.fapesp.br/15623/).

O artigo Moniliophthoraperniciosa, the causal agent of witches’ broom disease of cacao, interferes with cytokinin metabolism during infection of Micro-Tom tomato and promotes symptom development pode ser acessado em https://nph.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/nph.17386.